围绕苏联叛逃特工角力
二战结束时，胡佛无可争议地成为美国国内情报机关的首脑，在战后海外情报的未决竞争中也获得同等机会。但1946年1月，新总统杜鲁门下令组建中央情报组，一年多后，成立中情局。两大机构一个主内，一个主外，但产生矛盾仍然在所难免。
美国一些历史学家认为，联邦调查局和中情局之间的“联络问题”造成了1963年肯尼迪遇刺的悲剧，而两者之间的内斗更是妨碍了调查的展开。这起事件聚焦点在于苏联叛逃特工尤里·诺申科。1962年，他带着外交使命前往日内瓦，同中情局取得接触。诺申科提出只要少量钱就能为中情局服务，还自称是克格勃某部门的副部长，并提供了一些情报。1964年，诺申科声称自己已经暴露，然后在中情局安排下逃往美国。
肯尼迪尸体
诺申科称，他能提供刺杀案的重要信息，刺杀肯尼迪的凶手李·奥斯瓦尔德曾受克格勃监视，但克格勃从未试图招募他。这一问题很关键，因为克格勃同奥斯瓦尔德的交往可能暗示苏联卷入刺杀事件。这时，联邦调查局控制着的代号“费多拉”的叛逃人员证实了诺申科的说法。但复杂的是，“费多拉”最终被视为是为苏联工作的双料间谍，而且中情局进行的两次测谎都证明诺申科在奥斯瓦尔德一事上撒谎。由此，两大机构就苏联叛逃人员的忠诚发生冲突。联邦调查局认为诺申科说的是真话，而中情局确信他通过撒谎来保护莫斯科。
中情局接着又通过力挺另一名苏联克格勃叛逃人员戈利岑相抗衡，后者指控诺申科是莫斯科安插的特工。1970年，“诺申科-戈利岑冲突”达到顶点时，胡佛打电话给尼克松总统，问他如何看待联邦调查局从奥列格·利亚林（在伦敦活动的一名克格勃人员）处获取的报告，尼克松答说从未收到过报告。胡佛这才发现，中情局反间谍处竟然宣称那些是假情报，扣下了它们。胡佛极其愤怒。要知道，十年来中情局一直在贬低整个联邦调查局的信息来源。
